电影开场于克林贡卫星普拉西斯（Praxis）的爆炸。由苏鲁田光上校指挥的联邦星舰进取号受到了震波的冲击，船员们随即发现卫星的大部分质量都消失无踪了。在这次事件中，克林贡帝国不仅失去了关键的能源产地，其母星的臭氧层亦遭到了严重损害，整个帝国陷入一片混乱。由于无力继续与联邦敌对，克林贡人打算同死敌星际联邦议和。星际舰队于是派出了联邦星舰进取号-A前往接见克林贡首相戈尔康（Gorkon），并护送他前往地球谈判。这个决定让进取号的舰长詹姆斯·T·寇克坐立不安，因为他的儿子当年就是被克林贡人谋害的。跟戈尔康的座舰会合后，进取号便与这艘战列巡洋舰一同前往地球；途中，两舰的船员们在进取号上出席了一场气氛紧张的宴会。当天晚上，进取号看似向毫无防卫的克林贡舰船发射了一对鱼雷，令该舰的人造重力功能失效。在一场混乱中，两名身着联邦制服和磁力靴的人被传送上了克林贡舰船，他们击伤了戈尔康。为避免引发战斗，寇克向克林贡人投降，并与伦纳德·麦科伊医生一起传送上了克林贡舰船，试图抢救重伤的戈尔康，但却没有成功。首相死后，他的部下张将军（General Chang）指控寇克与麦科伊刺杀首相，两人被送往克林贡法庭审讯。法庭判决两人有罪，将他们处以无期徒刑，并把他们送到冰冻小行星鲁拉·彭塞（Rura Penthe）服刑。戈尔康的女儿阿泽特巴尔（Azetbur）成为了克林贡的新首相，她继续推动与联邦的外交谈判；但出于安全考虑，会议的地址被严格保密。虽然部分资深星际舰队官员希望营救寇克与麦科伊，但联邦总统拒绝了他们的请求，以避免引发全面战争。阿泽特巴尔同样也拒绝入侵联邦领空的请求，认为她父亲的死亡只应由寇克与麦科伊负责。抵达鲁拉·彭塞后，寇克和麦科伊同一位名叫马蒂娅（Martia）的变形人交上了朋友，马蒂娅为他们提供了逃跑路线；但是，这其实是制造他们俩意外身亡假像的诡计。当两人发现了马蒂娅的告密行为后，马蒂娅变身成了寇克，并与寇克展开打斗。然而，监狱的守卫为了消灭目击证人而杀死了马蒂娅。正当守卫打算说出指派他们做这事的幕后人时，寇克与麦科伊被史巴克传送到了进取号上。在寇克和麦科伊被监禁时，史巴克接管了进取号的指挥权，对先前袭击戈尔康座舰并刺杀他的事件进行了仔细的调查。他们发现，进取号并没有向戈尔康的座舰发射鱼雷，但刺杀者却仍然潜伏在船上；因此，船员们开始寻找船上的叛徒。不久后，两名刺杀者的尸体便被人发现，但寇克与史巴克决定欺骗那名叛徒，声称刺杀者还活着；当叛徒在医务室试图杀死两名刺杀者时，寇克与史巴克发现杀手竟是史巴克有意提携的瓦勒里丝（Valeris）。为了找出幕后主谋，史巴克对瓦勒里丝强行进行了心灵融合，发现克林贡、星际舰队和罗慕伦的一帮人竟联手打算破坏和平对话，其中的幕后主谋正是张将军。袭击戈尔康座舰的鱼雷来自一艘可隐形开火的克林贡猛禽舰，刺杀当晚，这艘猛禽舰正藏匿在进取号的下方。随后，船员们联系到了苏鲁，从他那获知会议将在基度玛营（Camp Khitomer）举行；于是，两艘船进入最大曲速，齐头驶向该星。在快到行星的时候，张将军的隐形猛禽舰袭击了进取号。由于进取号无法追踪到其的位置，猛禽舰对进取号和随后赶到的精进号均造成了不同程度的损坏。史巴克和麦科伊改装了一颗光子鱼雷，令其可以追踪到猛禽舰排放的废气。鱼雷暴露了猛禽舰的位置，进取号与精进号随即向其猛烈开火并将之摧毁。摧毁猛禽舰后，两艘船的船员被传送到了会议现场，阻止了针对联邦总统的刺杀行动。阿泽特巴尔称赞寇克说，他重建了她父亲的信念；寇克回应说，她也重建了他儿子的信念。在成功挽救和平对话后，星际舰队指挥部命令进取号返回地球退役，但船员们决定在返航过程中好好享受一番。在进取号朝着邻近的一颗恒星航行时，寇克说道，虽然这次任务是进取号在他指挥下的最后一次航行，但其他人会继续他们的航程。